Это второе полнометражное аниме является прямым продолжением событий популярного сериала, основанного на манге известного автора. В центре сюжета — обычная японская школьница по имени Кагомэ, которая неожиданно наследует могущественный артефакт — «Священный Камень Души». Этот камень обладает уникальной способностью исцелять любые раны и даже возвращать мертвых к жизни. По словам деда Кагомэ, всего в мире существует четыре таких камня, некоторые из которых были расколоты, но каждое из этих осколков сохраняет значительную силу.
Сначала не веря в рассказы деда, Кагомэ внезапно оказывается перемещённой в параллельный мир, населённый многочисленными существами из японского фольклора. Там она встречает полудемона Инуяшу, который становится её союзником и защитником. Также к ним присоединяются буддийский монах Мироку, охотница на демонов Санго и молодой демон-лисенок Шиппо. Вместе эта разношёрстная компания сталкивается с множеством испытаний и опасных приключений, связанных с поисками и защитой Священного Камня Души.
Главным антагонистом долгие годы оставался Нараку — могущественный Верховный демон, чьё влияние и тёмные создания вселяли страх в сердца невинных жителей. Его недавнее поражение не положило конец угрозам: последователи и слуги Нараку продолжают свои злодеяния, стремясь заполучить целый камень или хотя бы один из его осколков. В возникшем вакууме власти появляется новый повелитель — принцесса Кагуя, искусно использующая демонических созданий Нараку и свои собственные силы для установления контроля и разрушения. Сюжет аниме окрашен элементами японской мифологии и традиций, раскрывая глубокие темы борьбы между добром и злом, судьбы и самопожертвования.